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versión impresa ISSN 0378-1844

INCI v.26 n.10 Caracas oct. 2001

 

LA AMENAZA DE LAS ESPECIES EXÓTICAS PARA LA CONSERVACIÓN DE LA BIODIVERSIDAD SURAMERICANA

Jon Paul Rodríguez

Jon Paul Rodríguez. Licenciado en Biología, Universidad Central de Venezuela. Ph.D. en Ecología y Biología Evolutiva, Universidad de Princeton. Postdoctorante, Centro de Ecología, Instituto Venezolano de Investigaciones Científicas, (IVIC). Dirección: Centro de Ecología IVIC. Apartado 21827, Caracas 1020A, Venezuela. e-mail: jonpaul@ivic.ve

Resumen

Se describe el reto que presentan las especies exóticas para la conservación de la biodiversidad suramericana. En primer lugar, mediante ejemplos se muestra el efecto de especies introducidas sobre la salud y el bienestar económico humano, el funcionamiento de los ecosistemas y la supervivencia de especies nativas. Seguidamente, se presentan algunas características generales de las invasiones y sus principales patrones geográficos globales. La sección final es un análisis del impacto de la introducción de especies exóticas sobre la fauna suramericana. Estudios previos sobre el tema sugieren que las especies exóticas son una amenaza poco importante, especialmente si se compara con el impacto de la sobreexplotación y la conversión de hábitat. Dado que la conexión entre Norte y Sur América, hace 3 millones de años, precipitó un intercambio biótico masivo, aquellos grupos cuya participación en el intercambio fue menor, como peces continentales y anfibios, carecen de exposición previa a las especies exóticas y deberían ser más sensibles a la ola actual de invasiones. Los resultados discutidos concuerdan con esta hipótesis e identifican a las comunidades acuáticas andinas como ecosistemas prioritarios para investigaciones futuras.

Summary

The challenge posed by exotic species to the conservation of South American biodiversity is described. First, examples are given of the effect of exotic species on human health, economic well-being, ecosystem function, and the survival of native species. Next, some general characteristics of biological invasions and their main global geographical patterns are presented. The final section is an analysis of the impact of exotic species on South American animals. Prior research suggests that aliens are a relatively minor threat, especially when compared to the impact of overexploitation and habitat conversion. Given that the connection of North and South America, 3 million years ago, led to a massive biotic exchange between these two landmasses, those taxa whose participation in the exchange was minor, such as continental fishes and amphibians, lack prior exposure to exotic species and should be more sensitive to the current wave of invasions. The results discussed agree with this hypothesis and identify the aquatic communities of the Andes as priority ecosystems for future research.

Resumo

Descreve-se o reto que apresentam as espécies exóticas para a conservação da biodiversidade Sul Americana. Em primeiro lugar, mediante exemplos se mostra o efeito de espécies introduzidas sobre a saúde e o bem-estar econômico humano, o funcionamento dos ecossistemas e a sobrevivência de espécies nativas. Seguidamente, são apresentadas algumas características gerais das invasões e seus principais padrões geográficos globais. A seção final uma análise do impacto da introdução de espécies exóticas sobre a fauna da América do Sul. Estudos prévios sobre o tema sugerem que as espécies exóticas são uma ameaça pouco importante, especialmente se são comparadas com o impacto da sobre-exploração e a conversão de hábitat. Dado que a conexão entre Norte e América do Sul, há 3 milhões de anos, precipitou um intercâmbio biótico massivo, aqueles grupos cuja participação no intercâmbio foi menor, como peixes continentais e anfíbios, carecem de exposição prévia às espécies exóticas e deveriam ser mais sensíveis à onda atual de invasões. Os resultados discutidos concordam com esta hipótese e identificam às comunidades aquáticas andinas como ecossistemas prioritários para pesquisas futuras.

PALABRAS CLAVE / Especies Amenazadas / Especies Exóticas / Impacto Humano / Invasiones Biológicas / Suramérica /

Recibido:30/01/2001. Aceptado: 20/09/2001

El movimiento de especies fuera de su área de distribución natural constituye un componente significativo de los cambios globales inducidos por actividades humanas. Su impacto es comparable a la sobreexplotación de poblaciones silvestres, la alteración de ciclos biogeoquímicos, el aumento de las concentraciones atmosféricas de gases causantes del efecto invernadero y las modificaciones de la cobertura vegetal resultantes de cambios en el uso de la tierra (Vitousek, 1994; Vitousek et al., 1997). Luego de la conversión de hábitat, la introducción de especies exóticas es la mayor amenaza a la diversidad biológica global (Glowka et al., 1996).

En este artículo se analiza el reto que representan las especies exóticas para la conservación de la biodiversidad suramericana. En primer lugar, mediante la presentación de ejemplos, se esboza el efecto que pueden tener algunas especies introducidas sobre 1) la salud y 2) el bienestar económico humano, 3) el funcionamiento de los ecosistemas y 4) la supervivencia de especies nativas. Seguidamente, se describen algunas características generales de las invasiones y sus principales patrones geográficos globales. Se concluye con un análisis preliminar del impacto de la introducción de especies exóticas sobre la biodiversidad suramericana. Información adicional sobre este tema puede ser obtenida en Drake et al., 1989; Carey et al., 1996; Kareiva, 1996; Williamson, 1999; Mooney y Hobbs, 2000; Pimentel et al., 2000.

Magnitud del Problema

Amenazas a la salud humana

A finales de la década de los veinte, un puñado de zancudos africanos (Anopheles gambiae) se estableció en un pantano al noreste de Brasil, luego de haber acompañado a los tripulantes de una embarcación que cruzó el Atlántico. En poco más de 10 años, se extendieron cerca de 350km tierra adentro provocando una de las epidemias de malaria más severas de la región que causó la muerte de más de 20000 personas. La erradicación de A. gambiae requirió la participación de un equipo de más de 3000 personas y un presupuesto superior a los dos millones de dólares, estimados según el valor de la moneda en los años cincuenta (Elton, 1958).

Tal como es el caso de la malaria, la mayor parte de las enfermedades infecciosas son el producto de invasores biológicos transportados dentro del cuerpo de los humanos (Vitousek et al., 1997). Se estima que cerca de dos tercios de los habitantes de América perecieron a raíz de la viruela importada por los colonizadores europeos en el siglo XVI (Bright, 1996). Las enfermedades infecciosas y parasíticas continúan siendo la principal causa de muerte en los países en desarrollo (WHO, 2000).

Amenazas económicas

Los impactos económicos de la introducción de especies exóticas tienden a ser los más difundidos. Son generalmente cuantificados a través de los daños que causan a actividades humanas o mediante la estimación de los fondos necesarios para erradicarlas.

Los conejos europeos (Oryctolagus cuniculus) fueron introducidos a Chile a principios del siglo pasado y de ahí se expandieron a Argentina entre 1945 y 1950. Su distribución actual abarca gran porción del territorio chileno y alrededor de 50000km2 en Argentina (Bruggers y Zaccagnini, 1994; Jaksic, 1998). El conejo es plaga de cultivos, capaz de consumir cosechas enteras (p.e. alfalfa y maíz), además de causar daños a árboles al roer la corteza en la base del tronco. Alcanzan densidades superiores a los 100 individuos/ha, compitiendo con herbívoros domésticos por alimento. En Argentina, dicha competencia ha resultado en disminuciones en la tasa de natalidad de ovejas y la producción de lana (Bruggers y Zaccagnini, 1994).

Un molusco suramericano que ha causado pérdidas severas en cultivos de arroz del sureste asiático es el caracol dorado (Pomacea canaliculata). Fue importado a Taiwan desde Argentina entre 1979 y 1980 con el propósito de ofrecer una fuente proteica y de ingresos alternativos, asociada a cultivos de arroz a pequeña escala. El comercio del caracol dorado nunca cristalizó ya que los pobladores locales encontraron repugnante la carne "babosa" del molusco. Sus poblaciones rápidamente se expandieron, consumiendo las plántulas de arroz que encontraron a su paso. En diez años, el caracol dorado se estableció en Japón, Filipinas, China, Vietnam, Malasia, Indonesia y Tailandia. Se estima que en 1990, sólo en Filipinas, los programas de control del caracol (mediante el uso de venenos y remociones manuales), sumados a las inversiones necesarias para la recuperación de cultivos degradados y el monto correspondiente a las cosechas perdidas, totalizaron entre 30 y 45 millones de dólares. Este monto representa la tercera parte del valor del arroz importado a Filipinas ese año (Vitousek et al., 1997).

Amenazas al funcionamiento de ecosistemas

Cuando los colonizadores europeos desembarcaron en Centro y Suramérica, descubrieron que las gramíneas nativas no toleraban el pastoreo intensivo de los ungulados importados. En vista de esto, decidieron "enriquecer" la vegetación con algunas especies africanas, principalmente Hyparrhenia rufa, Melinis minutiflora, Panicum maximum y Brachiaria spp. (Parsons, 1972; D’Antonio y Vitousek, 1992). La selección de estas especies se debió a que resisten la defoliación frecuente mejor que las especies locales (Simões y Baruch, 1991).

La creación de pastizales fue precedida por la remoción y quema de la vegetación presente. Debido a que las gramíneas exóticas utilizadas son propensas a crecer en formaciones densas muy sensibles al fuego, particularmente si la intensidad de pastoreo es relativamente baja (Pohl, 1983; Janzen, 1988a), la frecuencia y temperatura alcanzada por los incendios en pastizales exóticos es mucho mayor que la evidenciada en pastizales nativos. Estos incendios tienden además a extenderse hacia otros ambientes contiguos, tales como bosques secos primarios (Janzen, 1988b).

El resultado es un ciclo con retroalimentación positiva, mediante el cual la introducción de gramíneas exóticas aumenta la frecuencia de incendios en las sabanas y, dado que estas especies rebrotan rápidamente, la interacción entre pastos y fuego mantiene áreas otrora cubiertas por bosques o gramíneas nativas en estados sucesionales tempranos dominados por especies exóticas (Blydenstein, 1967; Medina, 1987). Paradójicamente, una vez establecidas las gramíneas invasoras aumentan su densidad gradualmente, incluso en sabanas donde el fuego ha sido excluido (Bilbao y Medina, 1990).

Amenazas a la supervivencia de especies

La introducción de peces exóticos en las aguas del lago Titicaca ocurrió por primera vez a principio de la década de los años cuarenta. Truchas arcoiris (Oncorhynchus mykiss) fueron introducidas entre 1941 y 1942 para promover la economía piscícola. En esa misma época se importaron truchas salmonadas europeas (Salmo trutta) de Chile y a principios de la década siguiente, arribaron desde Norteamérica las truchas de arroyo canadienses (Salvelinus fontinalis) y truchas lacustres americanas (Salvelinus namaycush). En 1946, llegó el único exótico no salmónido, el pejerrey (Basilichthys bonariensis), importado de la cuenca del río Paraná. Este último y la trucha arcoiris son las especies que han alcanzado una mayor distribución en el lago (Villwock, 1994).

La ictiofauna autóctona del lago Titicaca y sus cuencas asociadas está caracterizada por peces endémicos de los géneros Orestias (Cyprinodontiformes: Cyprinodontidae) y Trichomycterus (Siluriformes: Siluridae) (Villwock, 1994). A principios de los años sesenta, la trucha arcoiris, tanto como depredador como competidor, fue implicada en la extinción de Orestias cuvieri, la especie de mayor talla del género (Villwock, 1986). El pejerrey, por su parte, al alcanzar una talla cercana a los 20cm de longitud se alimenta principalmente de individuos de Orestias y ha provocado la disminución de la densidad poblacional de al menos tres especies del género (Villwock, 1994). Sin embargo, el mayor impacto de la introducción de estas especies se debe a la mortalidad inducida por Ichthyophthirius multifiliis, un protozoario parásito exótico del cual tanto los salmónidos introducidos como el pejerrey son portadores, estimándose que en un año la epidemia de I. multifiliis causó la muerte de 18 millones de individuos de Orestias, equivalente a 206 toneladas de pescado (Wurtsbaugh y Tapia, 1988). En el caso de O. agassi la mortalidad causada por la epidemia representó 70% de su cosecha anual.

Los pescadores concuerdan en que las poblaciones de las principales especies introducidas para incentivar la pesquería del lago Titicaca han disminuido y actualmente carecen de importancia económica. Por una parte, las artes de pesca tradicionales son ineficientes para la captura de las especies introducidas. Por la otra, los salmónidos importados no son atractivos para los pobladores locales, quienes además, rechazan el color rojizo de la carne de las truchas. Asimismo, algunos grupos indígenas no se alimentan de salmónidos por que éstos depredan sapos del género endémico Telmatobius; en su tradición espiritual está establecido que los enemigos de los sapos no deben ser consumidos (Villwock, 1994).

La introducción de peces exóticos en el lago Titicaca no sólo ha afectado a los peces, sapos y humanos. La cacería de aves, principalmente dirigida a los zambullidores endémicos (Rollandia microptera), patos (Anas cyanoptera) y gaviotas (Larus serranus), se ha convertido en una fuente de proteínas e ingresos. Asimismo, garzas jóvenes (Nycticorax nycticorax) son extraídas de sus nidos y criadas por su carne como animales domésticos. Finalmente, el establecimiento de instalaciones de piscicultura está causando la eutroficación de las bahías donde operan (Villwock, 1994).

El caso del lago Titicaca no es único. La introducción de la perca del Nilo (Lates niloticus) en el lago Victoria del este de África, con la subsiguiente extinción de cientos de especies endémicas de cíclidos, es uno de los eventos que ha alcanzado mayor notoriedad (Kaufman, 1992; Witte et al., 1992; Ogutu-Ohwayo, 1993). El establecimiento de tilapias (Oreochromis spp.) en el lago Managua y la expansión de la mojarra de río (Caquetaia kraussii) en Venezuela son dos ejemplos más de este fenómeno (Royero y Lasso, 1992; Villwock, 1994).

El Proceso de las Invasiones Biológicas

Cabe preguntarse ¿porqué las especies exóticas tienen un impacto tan grande sobre la biodiversidad autóctona? Al colonizar una nueva localidad, los invasores biológicos llegan a un ambiente donde carecen de enemigos naturales (depredadores, patógenos, competidores y parásitos) con los que han coevolucionado por miles o millones de años. Asimismo, las especies autóctonas no disponen de defensas contra los invasores, una nueva y repentina fuerza selectiva. Análisis de la fauna lepidóptera que ha invadido las islas británicas han demostrado que la diferencia entre especies que no alcanzan a convertirse en plaga y aquellas que si, es que las primeras son efectivamente controladas por parasitoides de las mariposas nativas, mientras que las que se transforman en plaga de alguna manera resisten o escapan al efecto de los parasitoides (Godfray y Crawley, 1998).

Sin embargo, sólo una pequeña proporción de las invasiones biológicas se transforman en plagas. A grosso modo, una de cada diez especies importadas (accidentalmente o adrede) eventualmente es detectada en vida silvestre. De cada diez especies introducidas, una establece poblaciones permanentes y, de éstas, una en diez se convierte en plaga (Williamson y Fitter, 1996a). Esta "regla de diez" ha sido puesta a la prueba y aunque los valores tienden a oscilar más bien entre 5 y 20% (Williamson, 1999), las cifras pueden ser aún menores. En Gran Bretaña, entre 0,5 y 5% de las especies introducidas se han naturalizado, mientras que aproximadamente 6% de las naturalizadas están distribuidas de manera semejante a las especies nativas. Una pequeña proporción, menos de 0,1% de las especies introducidas, se han convertido en plaga (Godfray y Crawley, 1998).

Algunos patrones generales han emergido del estudio de las invasiones biológicas. Dado que la primera etapa de una invasión biológica es la colonización de un ambiente nuevo, uno de los principales atributos de un invasor exitoso es tener una buena capacidad de dispersión, particularmente si la dispersión está asociada al movimiento de grupos humanos (Godfray y Crawley, 1998). Asimismo, a medida que el número de intentos de introducir una especie aumenta, la probabilidad de que se establezca aumenta también (Case, 1996). Otros patrones que tienen que ver con variables específicas de las localidades fuentes o las receptoras incluyen: 1) especies que son plaga en un país, tienden a convertirse en plaga en países con condiciones climáticas similares; 2) cultivos que son invasivos en un país tienen facilidad de invadir países a la misma latitud; 3) el establecimiento de especies exóticas es proporcional a la frecuencia e intensidad de las perturbaciones del ambiente receptor; 4) mientras mayor la frecuencia de introducción de propágulos y mayor la concordancia ambiental entre la fuente y el receptor, mayor el número esperado de especies exóticas (Crawley, 1987; Crawley et al., 1996; Williamson y Fitter, 1996b).

Geografía de las Invasiones Biológicas

En zonas templadas, la proporción de especies invasoras tiende a ser mayor a la observada en áreas tropicales (Rejmánek, 1996; Vitousek et al., 1997). Esta observación condujo a la hipótesis de que la diversidad confiere protección contra invasiones (Elton, 1958; Moulton y Pimm, 1986; Case, 1991). La idea es que a medida que el número de especies presentes aumenta, el "espacio" disponible es menor y la probabilidad de establecerse disminuye. Sin embargo, análisis rigurosos de las invasiones por aves y plantas a nivel global, sugieren que la diversidad de la localidad receptora no explica la variabilidad del éxito de invasión (Case, 1996; Rejmánek, 1996). En el caso de invasiones por plantas, es posible que la rápida recuperación sucesional en ambientes tropicales húmedos sea el factor limitante: pocas especies exóticas pueden competir con especies pioneras tropicales adaptadas a la dinámica de perturbaciones locales (Rejmánek, 1996). En el caso de aves, más de la mitad de la varianza del éxito de invasión es explicada por variables específicas a las diferentes localidades receptoras (Case, 1996). Algunas observaciones incluso sugieren que las invasiones por aves de zonas templadas al trópico podría estar favorecida por la presencia de alimento durante todo el año (Rejmánek, 1996).

Introducción de Especies Exóticas y la Fauna Suramericana Amenazada

Numerosos estudios han examinado el papel que juegan las especies exóticas como un factor de riesgo sobre la biodiversidad tropical, sin embargo, estos generalmente han enfocado su atención sobre grupos taxonómicos o regiones geográficas particulares (e.g., Riedel, 1965; Parsons, 1972; Wurtsbaugh y Tapia, 1988; Witte et al., 1992; Señaris y Lasso, 1993; Collar et al., 1994; Villwock, 1994; Bonino, 1995; Andrade, 1998; Jaksic, 1998; Lampo y De Leo, 1998; Rueda, 1998; López-Rojas y Bonilla-Rivero, 2000; Rodríguez y Rojas-Suárez, 1998a). Con base en información recabada de libros rojos de especies amenazadas de cuatro países de Suramérica - vertebrados de Bolivia (Ergueta y de Morales, 1996), mamíferos de Brasil (Fonseca et al., 1994), vertebrados terrestres de Perú (Pulido, 1991) y vertebrados e invertebrados de Venezuela (Rodríguez y Rojas-Suárez, 1998b) y del estado brasileño de Minas Gerais (Machado et al., 1998) - recientemente exploramos el impacto de especies exóticas sobre la fauna de la región suramericana (Rodríguez, 2001).

A primera impresión, las especies exóticas parecen ser una amenaza menor para la fauna suramericana. De los 378 taxa examinados, sólo 6% está amenazado por invasiones biológicas. Estas cifras contrastan con los valores correspondientes a los Estados Unidos, donde la mitad de las especies amenazadas de ese país deben su situación actual, al menos parcialmente, a la interacción con especies exóticas (Tabla I).

No obstante, al considerar estas cifras en el contexto de la historia biogeográfica de Suramérica, es posible sugerir la existencia de patrones menos evidentes (Rodríguez, 2001). Luego de su separación de Gondwanaland, hace aproximadamente 100 millones de años, la fauna suramericana evolucionó aislada de las otras masas continentales. En el Plioceno, hace aproximadamente 3 millones de años, la emergencia del istmo centroamericano precipitó un evento masivo de invasiones biológicas mutuas, conocido como el gran intercambio biótico americano (GIBA) (Stehli y Webb, 1985; Vermeij, 1991). No todos los taxa fueron igualmente exitosos, ni las faunas de ambos subcontinentes fueron igualmente afectadas. Los mamíferos invasores de Norteamérica experimentaron una rápida diversificación y desplazaron a la mayoría de los mamíferos nativos del sur; aproximadamente la mitad de los géneros suramericanos actuales son de origen norteamericano (Marshall et al., 1982; Mares, 1985; Webb, 1985; Marshall, 1988; Lessa y Fariña, 1996). Los datos para aves no son tan detallados, pero la evidencia disponible también sugiere un movimiento neto de norte a sur (Vuilleumier, 1985). En contraste, el intercambio de herpetofauna fue predominantemente de sur a norte e incluyó movimientos significativos previo a la emergencia del istmo de Panamá. Dentro de este grupo, sólo algunos anfibios norteamericanos ingresaron a Suramérica, aunque un número mayor de reptiles si lo hicieron (Duellman, 1979; 1988; Vanzolini y Heyer, 1985). En el caso de otros taxa con capacidad de movimiento limitada, tal como los peces de agua dulce, el proceso ocurrió a una velocidad menor; sus distribuciones actuales probablemente se asemejan más a aquellas existentes previo al GIBA (Bussing, 1985).

Considerando estas diferencias, es posible postular que aquellos grupos cuya participación en el GIBA fue mayor deberían ser menos sensibles a invasiones biológicas en la actualidad que aquellos taxa que carecen de esta experiencia previa. Por ejemplo, en el caso de mamíferos, todas las especies presentes en Suramérica o son sobrevivientes del GIBA o son invasores relativamente recientes. La exposición previa al GIBA actuaría como un "filtro de extinción," disminuyendo su sensibilidad actual a las invasiones biológicas (Balmford, 1996). Si esto fuese cierto, cabría esperar que la sensibilidad a invasiones de peces y anfibios suramericanos debería ser mayor a la de reptiles, aves y mamíferos.

La información de los libros rojos concuerda con las predicciones esbozadas en el párrafo anterior (Tabla I). Alrededor de la cuarta parte de los peces y la tercera parte de los anfibios amenazados (grupos de origen predominantemente suramericano) deben su situación actual a la introducción de especies exóticas, mientras que en el caso de aves, mamíferos y reptiles las invasiones biológicas constituyen un factor de riesgo menor.

Aunque los resultados se ajustan a las predicciones, deben ser tomados con cautela. El tamaño muestral es pequeño; sólo 22 de los 378 taxa considerados están amenazados por especies exóticas. Además, las especies exóticas son una de las amenazas, pero no necesariamente la única ni la más importante. De hecho, la conversión de hábitat y la sobreexplotación son las principales amenazas de la biodiversidad suramericana.

Decenas de especies de peces han sido introducidas a ríos y lagos de Suramérica, con conocimientos muy limitados de su impacto (e.g., Señaris y Lasso, 1993; Villwock, 1994; Gutiérrez y Alvarado, 1998). Un candidato ideal para poner a prueba la hipótesis propuesta son las faunas de sistemas acuáticos de la red de cuencas y microcuencas andinas, donde se ha señalado numerosos ejemplos de radiaciones y diversificaciones locales en ausencia de taxa de otras regiones (Descimon, 1986; Vuilleumier, 1986). A lo largo de los Andes se han establecido numerosas poblaciones de salmónidos, las cuales alcanzan su mayor desarrollo al sur del continente. En la actualidad, las comunidades más diversas de salmónidos del mundo posiblemente se encuentren en lagos al norte de Chile y no en sus países de origen (D. Soto, ponencia ante la I Reunión Binacional de Ecología, Bariloche, Argentina, abril 2001). Por lo tanto, en esta región prácticamente no existen cuencas que no han sido invadidas por peces exóticos. Sin embargo, al norte de Suramérica, donde las comunidades de salmónidos son de menor envergadura, es posible ubicar cuencas con salmónidos y otras sin especies exóticas. De este modo, en esta región geográfica sería posible contrastar el efecto de especies introducidas con otros factores bióticos y abióticos determinantes de la estructura de las comunidades locales.

AGRADECIMIENTOS

El autor agradece a los organizadores de Ecología Tropical Para el Siglo XX: Simposio sobre Biodiversidad, Cambio Global y Restauración de Ecosistemas por su invitación. Margarita Lampo y Juhani Ojasti hicieron varias críticas y sugerencias acertadas a una versión previa del manuscrito.

REFERENCIAS

1. Andrade GI (1998) Introducción de especies en ecosistemas terrestres. En Chaves ME, Arango N (Eds.) Informe Nacional Sobre el Estado de la Biodiversidad 1997 - Colombia. Tomo II. Causas de Pérdida de Biodiversidad. Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt, PNUMA, Ministerio del Medio Ambiente. Santafé de Bogotá. Colombia. pp. 96-98.        [ Links ]

2. Balmford A (1996) Extinction filters and current resilience: the significance of past selection pressures for conservation biology. Trends in Ecology and Evolution 11: 193-196.        [ Links ]

3. Bilbao B, Medina E (1990) Nitrogen-use efficiency for growth in a cultivated African grass and a native South American pasture grass. J. Biogeograohy 17: 421-425.        [ Links ]

4. Blydenstein J (1967) Tropical savanna vegetation of the llanos of Colombia. Ecology 48: 1-15.        [ Links ]

5. Bonino NA (1995) Introduced mammals in Patagonia, southern Argentina: consequences, problems, and management considerations. En Bissonette JA, Krausman PR (Eds.) Proceedings of the First International Wildlife Management Congress. The Wildlife Society. Bethesda, Maryland. USA. pp. 406-409.        [ Links ]

6. Bright C (1996) Understanding the threat of bioinvasions. En Brown LR, Abramovitz JN, Bright C, Flavin C, Gardner G, Kane H, Platt A, Postel S, Roodman D, Sachs A, y Starke L (Eds.) State of the World 1996. W W Norton. New York. pp. 95-113.        [ Links ]

7. Bruggers RL, Zaccagnini ME (1994) Vertebrate pest problems related to agricultural production and applied research in Argentina. Vida Silvestre Neotropical 3: 71-83.        [ Links ]

8. Bussing WA (1985) Patterns of distribution of the Central American ichthyofauna. En Stehli FG, Webb SD (Eds.) The Great American Biotic Exchange. Plenum Press. New York. USA. pp. 453-473        [ Links ]

9. Carey JR, Moyle PB, Rejmánek M, Vermeij GE (Editores) (1996) Invasion biology. Biological Conservation 78: 1-214.        [ Links ]

10. Case TJ (1991) Invasion resistance, species build-up and community collapse in metapopulation models with interspecific competition. Biological J. of the Linnean Society 42: 239-266.        [ Links ]

11. Case TJ (1996) Global patterns in the establishment and distribution of exotic birds. Biological Conservation 78: 69-96.        [ Links ]

12. Collar NJ, Crosby MJ, Stattersfield AJ (1994) Birds to Watch 2. The World List of Threatened Birds. BirdLife International. Cambridge. UK. 407 pp.        [ Links ]

13. Crawley MJ (1987) What makes a community invasible? En Gray AJ, Crawley MJ, Edwards PJ (Eds.) Colonization, Succession and Stability. Blackwell Scientific Publications. pp. 429-453        [ Links ]

14. Crawley MJ, Harvey PH, Purvis A (1996) Comparative ecology of the native and alien floras of the British Isles. Philosophical Transactions of the Royal Society of London B 351: 1251-1259.        [ Links ]

15. D’Antonio CM, Vitousek PM (1992) Biological invasions by exotic grasses, the grass/fire cycle, and global change. Annual Rev. Ecology and Systematics 23: 63-87.        [ Links ]

16. Descimon H (1986) Origins of lepidopteran faunas in the high tropical Andes. En Vuilleumier F, Monasterio M (Eds.) High Altitude Tropical Biogeography. Oxford University Press. Oxford. UK. pp: 500-532        [ Links ]

17. Drake JA, Mooney HA, di Castri F, Groves RH, Kruger RH, Rejmanek FJ, Williamson M (Editores) (1989) Biological Invasions: A Global Perspective. Wiley, New York, USA. 525 pp.        [ Links ]

18. Duellman WE (1979) The South American herpetofauna: a panoramic view. En Duellman WE (Ed.) The South American Herpetofauna: its Origin, Evolution, and Dispersal. Museum of Natural History. The University of Kansas. Lawrence, Kansas. USA. pp. 1-28        [ Links ]

19. Duellman WE (1988) Patterns of species diversity in anuran amphibians in the American tropics. Annals of the Missouri Botanical Garden 75: 79-104.        [ Links ]

20. Elton CS (1958) The Ecology of Invasions by Animals and Plants. Methuen. London, UK. 181 pp        [ Links ]

21. Ergueta P, de Morales C (Editores) (1996) Libro Rojo de los Vertebrados de Bolivia. Centro de Datos para la Conservación, La Paz, Bolivia. 347 pp.        [ Links ]

22. Fonseca GAB, Rylands AB, Costa CMR, Machado RB, Leite YLR (1994) Livro Vermelho dos Mamíferos Brasileiros Ameaçados de Extinção. Fundação Biodivesitas, Belo Horizonte, Brasil. 479 pp.        [ Links ]

23. Glowka L, Burhenne-Guilmin F, Synge H, McNeely JA, Gündling L (1996) Guía del Convenio sobre la Diversidad Biológica. UICN, Gland, Suiza y Cambridge, Reino Unido. 179 pp.        [ Links ]

24. Godfray HCJ, Crawley MJ (1998) Introduction. En Sutherland WJ (Ed.) Conservation Science and Action. Blackwell Science. Oxford. UK. pp. 39-65.        [ Links ]

25. Gutiérrez FP, Alvarado H (1998) Introducción de especies en ecosistemas acuáticos. En Chaves ME, Arango N (Eds.) Informe Nacional Sobre el Estado de la Biodiversidad 1997 - Colombia. Tomo II. Causas de Pérdida de Biodiversidad. Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt, PNUMA, Ministerio del Medio Ambiente. Santafé de Bogotá. Colombia. pp. 106-110.        [ Links ]

26. Jaksic FM (1998) Vertebrate invaders and their ecological impacts in Chile. Biodiversity and Conservation 7: 1427-1445.        [ Links ]

27. Janzen D (1988a) Tropical dry forests: the most endangered major tropical ecosystem. En Wilson EO (Ed.) Biodiversity. National Academy Press. Washington DC. USA. pp: 130-137        [ Links ]

28. Janzen DH (1988b) Management of habitat fragments in a tropical dry forest: growth. Annals of the Missouri Botanical Garden 75: 105-116.        [ Links ]

29. Kareiva Pe (1996) Developing a predictive ecology for non-indigenous species and ecological invasions. Ecology 77: 1651-1697.        [ Links ]

30. Kaufman L (1992) Catastrophic change in species-rich freshwater ecosystems. BioScience 42: 846-858.        [ Links ]

31. Lampo M, De Leo GA (1998) The invasion ecology of the toad Bufo marinus: from South America to Australia. Ecological Applications 8: 388-396.        [ Links ]

32. Lessa EP, Fariña RA (1996) Reassessment of extinction patterns among the Late Pleistocene mammals of South America. Palaeontology 39: 651-662.        [ Links ]

33. López-Rojas H, Bonilla-Rivero AL (2000) Anthropogenically induced fish diversity reduction in lake Valencia basin, Venezuela. Biodiversity and Conservation 9: 757-765.        [ Links ]

34. Machado ABM, da Fonseca GAB, Machado RB, Aguiar LMS, Lins LV (Editores) (1998) Livro Vermelho das Espécies Ameaçadas de Extinção da fauna de Minas Gerais. Fundação Biodiversitas, Belo Horizonte, Brasil. 605 pp.        [ Links ]

35. Mares MA (1985) Mammal faunas of xeric habitats and the Great American Interchange. En Stehli FG, Webb SD (Eds.) The Great American Biotic Exchange. Plenum Press. New York. USA. pp. 489-520        [ Links ]

36. Marshall LG (1988) Land mammals and the Great American Interchange. American Scientist 76: 380-388.        [ Links ]

37. Marshall LG, Webb SD, Sepkoski JJ, Jr. y Raup DM (1982) Mammalian evolution and the Great American Interchange. Science 215: 1351-1357.        [ Links ]

38. Medina E (1987) Nutrients. Requirements, conservation and cycles of nutrients in the herbaceous layer. En Walker BH (Ed.) Determinants of Tropical Savannas. International Union of Biological Sciences. IUBS Monograph Series No. 3. Paris. France. pp. 39-65        [ Links ]

39. Mooney HA, Hobbs RJ (Editores) (2000) Invasive Species in a Changing World. Island Press, Washington DC. USA. 457 pp.        [ Links ]

40. Moulton MP, Pimm SL (1986) Species introductions to Hawaii. En Mooney HA, Drake JA (Eds.) Ecology of Biological Invasions of North America and Hawaii. Springer-Verlag. pp. 231-249        [ Links ]

41. Ogutu-Ohwayo R (1993) The effects of predation by Nile perch, Lates niloticus L., on the fish of lake Nabugabo, with suggestions for conservation of endangered endemic cichlids. Conservation Biology 7: 701-711.        [ Links ]

42. Parsons J (1972) Spread of African pasture grasses to the American tropics. J. Range Management 25: 12-17.        [ Links ]

43. Pimentel D, Lach L, Zuñiga R, Morrison D (2000) Environmental and economic costs of nonindigenous species in the United States. BioScience 50: 53-65.        [ Links ]

44. Pohl RW (1983) Hyparrhenia rufa (Jaraguá). En Janzen DH (Ed.) Costa Rican Natural History. University of Chicago Press. Chicago, Illinois. USA. 256 pp.        [ Links ]

45. Pulido V (1991) El Libro Rojo de La Fauna Silvestre del Perú. Instituto Nacional de Investigación Agraria y Agroindustrial, Lima, Perú. 219 pp.        [ Links ]

46. Rejmánek M (1996) Species richness and resistance to invasions. En Orians GH, Dirzo R, Cushman JH (Eds.) Biodiversity and Ecosystem Processes in Tropical Forests. Springer-Verlag. Berlin, Germany. pp. 153-172.        [ Links ]

47. Riedel D (1965) Some remarks on the fecundity of Tilapia (T. mossambica Peters) and its introduction into middle Central America (Nicaragua) together with a first contribution towards the limnology of Nicaragua. Hydrobiologia 25: 357-388.        [ Links ]

48. Rodríguez JP (2001) Exotic species introductions into South America: an underestimated threat? Biodiversity and Conservation 10: (en prensa).        [ Links ]

49. Rodríguez JP, Rojas-Suárez F (1998a) Fauna amenazada de Venezuela: causas pasadas, presiones actuales y perspectivas futuras. Vida Silvestre Neotropical 7: 90-98.        [ Links ]

50. Rodríguez JP, Rojas-Suárez F (1998b) Libro Rojo de la Fauna Venezolana, segunda edición. PROVITA, Fundación Polar, Caracas. 444 pp.        [ Links ]

51. Royero R, Lasso C (1992) Distribución actual de la mojarra de río, Caquetaia kraussii, (Steindachner, 1878) (Perciformes, Cichlidae) en Venezuela: un ejemplo del problema de la introducción de especies. Memoria de la Sociedad de Ciencias Naturales La Salle 52: 163-180.        [ Links ]

52. Rueda JV (1998) Aspectos generales sobre la situación actual de las poblaciones adventicias de rana toro (Rana castbeiana) en el valle del Cauca. En Chaves ME, Arango N (Eds.) Informe Nacional Sobre el Estado de la Biodiversidad 1997 - Colombia. Tomo II. Causas de Pérdida de Biodiversidad. Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt, PNUMA, Ministerio del Medio Ambiente. Santafé de Bogotá. Colombia. pp. 101-103        [ Links ]

53. Señaris JC, Lasso C (1993) Ecología alimentaria y reproductiva de la mojarra de río Caquetaia kraussii (Steindachner 1878) (Pisces; Cichlidae) en los llanos inundables de Venezuela. Publicaciones de la Asociación de Amigos de Doñana 2: 1-58.        [ Links ]

54. Simões M, Baruch Z (1991) Responses to simulated herbivory and water stress in two tropical C4 grasses. Oecologia 88: 173-180.        [ Links ]

55. Stehli FG, Webb SD (Editores) (1985) The Great American Biotic Exchange. Plenum Press. New York. USA. 532 pp.        [ Links ]

56. Vanzolini PE, Heyer WR (1985) The American herpetofauna and the interchange. En Stehli FG, Webb SD (Eds.) The Great American Biotic Exchange. Plenum Press. New York. USA. pp. 475-487        [ Links ]

57. Vermeij GJ (1991) When biotas meet: understanding biotic exchange. Science 253: 1099-1104.        [ Links ]

58. Villwock W (1986) Speciation and adaptive radiation in Andean Orestias fishes. En Vuilleumier F, Monasterio M (Eds.) High Altitude Tropical Biogeography. Oxford University Press. Oxford. UK. pp. 387-403        [ Links ]

59. Villwock W (1994) Consecuencias de la introducción de peces exóticos sobre las especies nativas del lago Titicaca. Ecología en Bolivia 23: 49-56.        [ Links ]

60. Vitousek PM (1994) Beyond global warming: ecology and global change. Ecology 75: 1861-1876.        [ Links ]

61. Vitousek PM, D’Antonio CM, Loope LL, Rejmánek M, Westbrooks R (1997) Introduced species: a significant component of human-caused global change. New Zealand J. Ecology 21: 1-16.        [ Links ]

62. Vuilleumier F (1985) Fossil and recent avifaunas and the interamerican interchange. En Stehli FG, Webb SD (Eds.) The Great American Biotic Exchange. Plenum Press. New York. USA. pp. 387-424        [ Links ]

63. Vuilleumier F (1986) Origins of the tropical avifaunas of the high Andes. En Vuilleumier F, Monasterio M (Eds.) High Altitude Tropical Biogeography. Oxford University Press. Oxford. UK. pp. 586-622        [ Links ]

64. Webb DS (1985) Late Cenozoic mammal dispersals between the Americas. En Stehli FG, Webb SD (Eds.) The Great American Biotic Exchange. Plenum Press. New York. USA. pp. 357-386        [ Links ]

65. WHO (2000) The World Health Report 2000- Health Systems: Improving Performance. World Health Organization. Geneva. Switzerland. http//:www.who.int/whr/2000/en/report.htm        [ Links ]

66. Wilcove DS, Rothstein D, Dubow J, Phillips A, Losos E (1998) Quantifying threats to imperiled species in the United States. BioScience 48: 607-615.        [ Links ]

67. Williamson M (1999) Invasions. Ecography 22: 5-12.        [ Links ]

68. Williamson M, Fitter A (1996a) The varying success of invaders. Ecology 77: 1661-1666.        [ Links ]

69. Williamson MH, Fitter A (1996b) The characters of successful invaders. Biological Conservation 78: 163-170.        [ Links ]

70. Witte F, Goldschmidt T, Wanink J, van Oijen M, Goudswaard K, Witte-Maas E, Bouton N (1992) The destruction of an endemic species flock: quantitative data on the decline of the haplochromine cichlids of lake Victoria. Environmental Biology of Fishes 34: 1-28.        [ Links ]

71. Wurtsbaugh WA, Tapia RA (1988) Mass mortality of fishes in Lake Titicaca (Perú-Bolivia) associated with the protozoan parasite Ichthyophthirius multifiliis. Transactions of the American Fisheries Society 117: 213-217.        [ Links ]